Роль оксида азота в ауторегуляции мозгового кровотока и патогенезе церебрального сосудистого спазма у пациентов с разрывом церебральных аневризм
https://doi.org/10.23934/2223-9022-2023-12-4-637-649
Аннотация
Представленный обзор литературы посвящен роли эндотелиального вазорелаксирующего фактора — оксида азота (NO) в регуляции церебрального мозгового кровотока у пациентов с разрывом внутричерепных аневризм. Описаны современные взгляды на физиологию NO, способы синтеза, участие в ауторегуляции, представлены экспериментальные и клинические данные, посвященные нарушению выработки эндотелиального вазорелаксирующего фактора при субарахноидальном кровоизлиянии.
Ключевые слова
Об авторах
А. В. ПриродовРоссия
Александр Владиславович Природов, доктор медицинских наук, заведующий отделением, ведущий научный сотрудник, профессор
отделение неотложной нейрохирургии
нейрохирургическое отделение
129090
Б. Сухаревская пл., д. 3
кафедра фундаментальной нейрохирургии
117997
ул. Островитянова, д. 1
Москва
С. В. Журавель
Россия
Сергей Владимирович Журавель, доктор медицинских наук, заведующий отделением, профессор, доцент
отделение неотложной нейрохирургии
научное отделение анестезиологии
129090
Б. Сухаревская пл., д. 3
ЛФ
кафедра анестезиологии, реаниматологии и интенсивной терапии имени профессора В. Д. Малышева
117997
ул. Островитянова, д. 1
кафедра анестезиологии, реаниматологии и неотложной медицины
127473
ул. Делегатская, д. 20, стр. 1
Москва
Е. Ю. Бахарев
Россия
Евгений Юрьевич Бахарев, кандидат медицинских наук, врач-нейрохирург, старший научный сотрудник
отделение неотложной нейрохирургии
129090
Б. Сухаревская пл., д. 3
Москва
И. И. Гончарова
Россия
Ирина Игоревна Гончарова, кандидат медицинских наук, врач-анестезиолог-реаниматолог, старший научный сотрудник
отделение неотложной нейрохирургии
отделение анестезиологии
129090
Б. Сухаревская пл., д. 3
Москва
П. Д. Зорин
Россия
Павел Дмитриевич Зорин, врач-анестезиолог-реаниматолог, аспирант
отделение неотложной нейрохирургии
отделение анестезиологии и реаниматологии № 1
129090
Б. Сухаревская пл., д. 3
ЛФ
кафедра анестезиологии, реаниматологии и интенсивной терапии имени профессора В. Д. Малышева
117997
ул. Островитянова, д. 1
Москва
Е. В. Клычникова
Россия
Елена Валерьевна Клычникова, кандидат медицинских наук, заведующая научным отделением, доцент
отделение неотложной нейрохирургии
отделение клинико-биохимической лаборатории экстренных исследований
129090
Б. Сухаревская пл., д. 3
кафедра общей патологии
117997
ул. Островитянова, д. 1
Москва
Е. В. Тазина
Россия
Елизавета Владимировна Тазина, кандидат медицинских наук, старший научный сотрудник
отделение неотложной нейрохирургии
отделение клинико-биохимической лаборатории экстренных исследований
129090
Б. Сухаревская пл., д. 3
Москва
А. А. Гринь
Россия
Андрей Анатольевич Гринь, член-корреспондент РАН, доктор медицинских наук, заведующий отделением, профессор
отделение неотложной нейрохирургии
научное отделение неотложной нейрохирургии
129090
Б. Сухаревская пл., д. 3
кафедра фундаментальной нейрохирургии
117997
ул. Островитянова, д. 1
Москва
С. С. Петриков
Россия
Сергей Сергеевич Петриков, член-корреспондент РАН, доктор медицинских наук, директор ГБУЗ, врач-анестезиолог-реаниматолог, профессор
отделение неотложной нейрохирургии
129090
Б. Сухаревская пл., д. 3
кафедра анестезиологии, реаниматологии и неотложной медицины
127473
ул. Делегатская, д. 20, стр. 1
Москва
Список литературы
1. Meyer DJ. Enzymatic/non-enzymatic formation of nitric oxide. Nat Med. 1995;1(11):1103–1104. PMID: 7584968 doi: 10.1038/nm1195-1103a
2. Zweier JL, Samouilov A, Kuppusamy P. Non-enzymatic nitric oxide synthesis in biological systems. Biochim Biophys Acta. 1999;1411(2–3):250–262. PMID: 10320661 doi: 10.1016/s0005-2728(99)00018-3
3. Граник В.Г., Григорьев Н.Б. Оксид азота (NO). Новый путь к поиску лекарств. Москва: Вузовская книга; 2004.
4. Houde M, Desbiens L, D’Orléans-Juste P. Endothelin-1: biosynthesis, signaling and vasoreactivity. Adv Pharmacol. 2016;77:143–175. PMID: 27451097 doi: 10.1016/bs.apha.2016.05.002
5. Cortese-Krott MM, Rodriguez-Mateos A, Sansone R, Kuhnle GG, Thasian-Sivarajah S, Krenz T, et al. Human red blood cells at work: identification and visualization of erythrocytic eNOS activity in health and disease. Blood. 2012;120(20):4229–4237. PMID: 23007404 doi: 10.1182/blood-2012-07-442277
6. Voraphani N, Gladwin MT, Contreras AU, Kaminski N, Tedrow JR, Milosevic J, et al. An airway epithelial iNOS-DUOX2-thyroid peroxidase metabolome drives Th1/Th2 nitrative stress in human severe asthma. Mucosal Immunol. 2014;7(5):1175–1185. PMID: 24518246 doi: 10.1038/mi.2014.6
7. Осипов А.Н., Борисенко Г.Г., Владимиров Ю.А. Биологическая роль нитрозильных комплексов гемопротеинов. Успехи биологической химии. 2007;47:259–292.
8. Derbyshire ER, Marletta MA. Structure and regulation of soluble guanylate cyclase. Annu Rev Biochem. 2012;81:533–59. PMID: 22404633 doi: 10.1146/annurev-biochem-050410-100030
9. Cipolla MJ. The cerebral circulation. Colloquium Series on Integrated Systems Physiology. 2016;8(1):1–80. doi: 10.4199/C00141ED2V01Y201607ISP066
10. Attwell D, Buchan AM, Charpak S, Lauritzen M, Macvicar BA, Newman EA. Glial and neuronal control of brain blood flow. Nature. 2010;468(7321):232–243 PMID: 21068832 doi: 10.1038/nature09613
11. Ally A, Powell I, Ally MM, Chaitoff K, Nauli SM. Role of Neuronal Nitric Oxide Synthase on Cardiovascular Functions in Physiological and Pathophysiological States. Nitric Oxide. 2020;102:52–73. PMID: 32590118 doi: 10.1016/j.niox.2020.06.004
12. Toda N, Ayajiki K, Okamura T. Cerebral blood flow regulation by nitric oxide: recent advances. Pharmacol Rev. 2009;61(1):62–97. PMID: 19293146 doi: 10.1124/pr.108.000547
13. Tejero J, Shiva S, Gladwin MT. Sources of vascular nitric oxide and reactive oxygen species and their regulation. Physiol Rev. 2019;99(1):311–379. PMID: 30379623 doi: 10.1152/physrev.00036.2017
14. Reina-Torres E, De Ieso ML, Pasquale LR, Madekurozwa M, van Batenburg-Sherwood J, Overby DR. The vital role for nitric oxide in intraocular pressure homeostasis. Prog Retin Eye Res. 2021; 83:100922. PMID: 33253900 doi: 10.1016/j.preteyeres.2020.100922
15. Vanin AF. Physico-Chemistry of Dinitrosyl Iron Complexes as a Determinant of Their Biological Activity. Int J Mol Sci. 2021;22(19):10356. PMID: 34638698 doi: 10.3390/ijms221910356
16. Kosmachevskaya OV, Nasybullina EI, Shumaev KB, Novikova NN, Topunov AF. Protective Effect of Dinitrosyl Iron Complexes Bound with Hemoglobin on Oxidative Modification by Peroxynitrite. Int J Mol Sci. 2021;22(24):13649. PMID: 34948445 doi: 10.3390/ijms222413649
17. Hsiao HY, Chung CW, Santos JH, Villaflores OB, Lu TT. Fe in biosynthesis, translocation, and signal transduction of NO: Toward bioinorganic engineering of dinitrosyl iron complexes into NO-delivery scaffolds for tissue engineering. Dalton Trans. 2019;48(26):9431–9453. doi: 10.1039/C9DT00777F
18. Mülsch A, Mordvintcev P, Vanin AF, Busse R. The potent vasodilating and guanylylcyclase activating dinitrozyl-iron (11) complex is stored in a protein-bound form in vascular tissue and is re-leased by thiols. FEBS Lett. 1991;294(3):252–256. PMID: 1684553 doi: 10.1016/0014-5793(91)81441-a
19. Stomberski CT, Hess DT, Stamler JS. Protein S-nitrosylation: Determinants of Specificity and Enzymatic Regulation of S-nitrosothiol-based Signaling. Antiox Redox Signal. 2019;30(10):1331–1351. PMID: 29130312 doi: 10.1089/ars.2017.7403
20. Gow AJ. The biological chemistry of nitric oxide as it pertains to the extrapulmonary effects of inhaled nitric oxide. Proc Am Thorac Soc. 2006;3(2):150–152. PMID: 16565423 doi: 10.1513/pats.200506-058BG
21. McMahon TJ, Doctor A. Extrapulmonary effects of inhaled nitric oxide: role of reversible S-nitrosylation of erythrocytic hemoglobin. Proc Am Thorac Soc. 2006;3(2):153–160. PMID: 16565424 doi: 10.1513/pats.200507-066BG
22. Erwin PA, Lin AJ, Golan DE, Michel T. Receptor-regulated dynamic S-nitrosylation of endothelial nitric-oxide synthase in vascular endothelial cells. J Biol Chem. 2005;280(20):19888–19894. PMID: 15774480 doi: 10.1074/jbc.M413058200
23. Jung CS, Iuliano BA, Harvey-White J, Espey MG, Oldfield EH, Pluta RM. Association between cerebrospinal fluid levels of asymmetric dimethyl-L-arginine, an endogenous inhibitor of endothelial nitric oxide synthase, and cerebral vasospasm in a primate model of subarachnoid hemorrhage. J Neurosurg. 2004;101(5):836–842. PMID: 15543672 doi: 10.3171/jns.2004.101.5.0836
24. Stamler JS, Jia L, Eu JP, McMahon TJ, Demchenko IT, Bonaventura J, et al. Blood flow regulation by S-nitrosohemoglobin in the physiological oxygen gradient. Science. 1997;276(5321):2034–2037. PMID: 9197264 doi: 10.1126/science.276.5321.2034
25. Крылов В.В., Петриков С.С., Солодов А.А. Внутричерепная гипертензия. Москва: Бином; 2016.
26. Claassen JAHR, Thijssen DHJ, Panerai RB, Faraci FM. Regulation of cerebral blood flow in humans: physiology and clinical implications of autoregulation. Physiol Rev. 2021;101(4):1487–1559. PMID: 33769101 doi: 10.1152/physrev.00022.2020
27. Fog M. The relationship between the blood pressure and the tonic regulation of the pial arteries. J Neurol Psychiatry. 1938;1(3):187–197. PMID: 21610927 doi: 10.1136/jnnp.1.3.187
28. Peixoto AJ. Acute severe hypertension. N Engl J Med. 2019;381(19):1843–1852. PMID: 31693807 doi: 10.1056/NEJMcp1901117
29. Pluta RM. Delayed cerebral vasospasm and nitric oxide : review, new hypothesis, and proposed treatment. Pharmacol Ther. 2005;105(1):23–56. PMID: 15626454 doi: 10.1016/j.pharmthera.2004.10.002
30. Macdonald RL, Schweizer TA. Spontaneous subarachnoid haemorrhage. Lancet. 2017;389(10069):655–666. PMID: 27637674 doi: 10.1016/S0140-6736(16)30668-7
31. Sehba FA, Bederson JB. Nitric oxide in early brain injury after subarachnoid hemorrhage. Acta Neurochir Suppl. 2011;110(Pt1):89–103. PMID: 21116923 doi: 10.1007/978-3-7091-0353-1_18
32. Dodd WS, Laurent D, Dumont AS, Hasan DM, Jabbour PM, Starke RM, et al. Pathophysiology of delayed cerebral ischemia after subarachnoid hemorrhage : a review. J Am Heart Assoc. 2021;10(15):e021845. PMID: 34325514 doi: 10.1161/JAHA.121.021845
33. Ikram A, Javaid MA, Ortega-Gutierrez S, Selim M, Kelangi S, Anwar SMH, et al. Delayed cerebral ischemia after subarachnoid hemorrhage. J Stroke Cerebrovasc Dis. 2021;30(1):106064. PMID: 34464924 doi: 10.1016/j.jstrokecerebrovasdis.2021.106064
34. Siuta M, Zuckerman SL, Mocco J. Nitric oxide in cerebral vasospasm: theories, measurement, and treatment. Neurol Res Int. 2013;2013:972417. PMID: 23878735 doi: 10.1155/2013/972417
35. Woszczyk A, Deinsberger W, Böker DK. Nitric oxide metabolites in cisternal CSF correlate with cerebral vasospasm in patients with a subarachnoid haemorrhage. Acta Neurochir. 2003;145(4):257–264. PMID: 12748885 doi: 10.1007/s00701-003-0004-7
36. Jung CS, Oldfield EH, Harvey-White J, Espey MG, Zimmermann M, Seifert V, et al. Association of an endogenous inhibitor of nitric oxide synthase with cerebral vasospasm in patients with aneurysmal subarachnoid hemorrhage. J Neurosurg. 2007;107(5):945–950. PMID: 17977265 doi: 10.3171/JNS-07/11/0945
37. Durmaz R, Ozkara E, Kanbak G, Arslan OC, Dokumacioğlu A, Kartkaya K, et al. Nitric oxide level and adenosine deaminase activity in cerebrospinal fluid of patients with subarachnoid hemorrhage. Turk Neurosurg. 2008;18(2):157–164. PMID: 18597230
38. Калинкин А.А. Нимодипин и сульфат магния в профилактике и лечении сосудистого спазма у больных с субарахноидальным кровоизлиянием вследствие разрыва церебральных аневризм : дисс. … канд. мед. наук. Москва; 2016.
39. Kho GS, Kandasamy R, Bujang MA, Swammy M, Mustapha M, Abdullah JM. Ratio of Nitric Oxide Metabolite Levels in Cerebrospinal Fluid and Serum, and Their Correlation with Severity and Outcome in Patients with Subarachnoid Haemorrhage. Malays J Med Scie. 2021;28(6):42–54. PMID: 35002489 doi: 10.21315/mjms2021.28.6.5
40. Staub F, Graf R, Gabel P, Köchling M, Klug N, Heiss WD. Multiple interstitial substances measured by microdialysis in patients with subarachnoid hemorrhage. Neurosurg. 2000;47(5):1106–1116. PMID: 11063103 doi: 10.1097/00006123-200011000-00016
41. Khaldi A, Zauner A, Reinert M, Woodward JJ, Bullock MR. Measurement of nitric oxide and brain tissue oxygen tension in patients after severe subarachnoid hemorrhage. Neurosurg. 2001;49(1):33–40. PMID: 11440457 doi: 10.1097/00006123-200107000-00005
42. Sakowitz OW, Wolfrum S, Sarrafzadeh AS, Stover JF, Lanksch WR, Unterberg AW. Temporal profiles of extracellular nitric oxide metabolites following aneurysmal subarachnoid hemorrhage. Acta Neurochir Suppl. 2002;81:351–354. PMID: 12168345 doi: 10.1007/978-3-7091-6738-0_89
43. Hosmann A, Milivojev N, Dumitrescu S, Reinprecht A, Weidinger A, Kozlov AV. Cerebral nitric oxide and mitochondrial function in patients suffering aneurysmal subarachnoid hemorrhage—a translational approach. Acta Neurochir. 2021;163(1):139–149. PMID: 32839865 doi: 10.1007/s00701-020-04536-x
44. Pluta RM, Thompson BG, Dawson TM, Snyder SH, Boock RJ, Oldfield EH. Loss of nitric oxide synthase immunoreactivity in cerebral vasospasm. J Neurosurg. 1996;84(4):648–654. PMID: 8613858 doi: 10.3171/jns.1996.84.4.0648
45. Pluta RM. Dysfunction of nitric oxide synthases as a cause and therapeutic target in delayed cerebral vasospasm after SAH. Acta Neurochir Suppl. 2008;104:139–147. PMID: 18456999 doi: 10.1007/978-3-211-75718-5_28
46. Berra LV, Carcereri De Prati A, Suzuki H, Pasqualin A. The role of constitutive and inducible nitric oxide synthase in the human brain after subarachnoid hemorrhage. J Neurosurg Sci. 2007;51(1):1–9. PMID: 17369785
47. Sobey CG. Cerebrovascular dysfunction after subarachnoid haemorrhage: novel mechanisms and directions for therapy. Clin Exp Pharmacol Physiol. 2001;28(11):926–929. PMID: 11703398 doi: 10.1046/j.1440-1681.2001.03550.x
48. Sobey CG, Quan L. Impaired cerebral vasodilator responses to NO and PDE V inhibition after subarachnoid hemorrhage. Am J Physiol. 1999;277(5):H1718–H1724. PMID: 10564124 doi: 10.1152/ajpheart.1999.277.5.H1718
49. Inoha S, Inamura T, Ikezaki K, Nakamizo A, Amano T, Fukui M. Type V phosphodiesterase expression in cerebral arteries with vasospasm after subarachnoid hemorrhage in a canine model. Neurol Res. 2002;24(6):607–612. PMID: 12238630 doi: 10.1179/016164102101200447
50. Atalay B, Caner H, Cekinmez M, Ozen O, Celasun B, Altinors N. Systemic Administration Of Phosphodiesterase V Inhibitor, Sildenafil Citrate, Forattenuation Of Cerebral Vasospasm After Experimental Subarachnoid Hemorrhage. Neurosurgery. 2006;59(5):1102–1108. PMID: 17143244 doi: 10.1227/01.NEU.0000245605.22817.44
51. Han BH, Vellimana AK, Zhou ML, Milner E, Zipfel GJ. Phosphodiesterase 5 inhibition attenuates cerebral vasospasm and improves functional recovery after experimental subarachnoid hemorrhage. Neurosurgery. 2012;70(1):178–187. PMID: 21796010 doi: 10.1227/NEU.0b013e31822ec2b0
52. Washington CW, Derdeyn CP, Dhar R, Arias EJ, Chicoine MR, Cross DT, et al. A Phase I proof-of-concept and safety trial of sildenafil to treat cerebral vasospasm following subarachnoid hemorrhage. J Neurosurg. 2016;124(2):318–327. PMID: 26314998 doi: 10.3171/2015.2.JNS142752
53. Mukherjee KK, Singh SK, Khosla VK, Mohindra S, Salunke P. Safety and efficacy of sildenafil citrate in reversal of cerebral vasospasm: a feasibility study. Surg Neurol Int. 2012;3:3. PMID: 22347673 URL: https://surgicalneurologyint.com/surgicalint-articles/safety-and-efficacy-of-sildenafil-citrate-in-reversal-of-cerebral-vasospasm-a-feasibility-study/
54. Dhar R, Washington C, Diringer M, Zazulia A, Jafri H, Derdeyn C, et al. Acute effect of intravenous sildenafil on cerebral blood flow in patients with vasospasm after subarachnoid hemorrhage. Neurocrit Care. 2016;25(2):201–204. PMID: 26940913 doi: 10.1007/s12028-016-0243-0
55. Zhao D, Liu Q, Ji Y, Wang G, He X, Tian W, et al. Effect of 18β-glycyrrhetinic acid on cerebral vasospasm caused by asymmetric dimethylarginine after experimental subarachnoid hemorrhage in rats. Neurol Res. 2015;37(6):476–483. PMID: 25475507 doi: 10.1179/1743132814Y.0000000462
56. Li H, Wu W, Liu M, Zhang X, Zhang QR, Ni L, Hang CH. Increased cerebrospinal fluid concentrations of asymmetric dimethylarginine correlate with adverse clinical outcome in subarachnoid hemorrhage patients. J Clin Neurosci. 2014;21(8):1404–1408. PMID: 24814854 doi: 10.1016/j.jocn.2013.11.038
Рецензия
Для цитирования:
Природов А.В., Журавель С.В., Бахарев Е.Ю., Гончарова И.И., Зорин П.Д., Клычникова Е.В., Тазина Е.В., Гринь А.А., Петриков С.С. Роль оксида азота в ауторегуляции мозгового кровотока и патогенезе церебрального сосудистого спазма у пациентов с разрывом церебральных аневризм. Журнал им. Н.В. Склифосовского «Неотложная медицинская помощь». 2023;12(4):637-649. https://doi.org/10.23934/2223-9022-2023-12-4-637-649
For citation:
Prirodov A.V., Zhuravel S.V., Bakharev E.Yu., Goncharova I.I., Zorin P.D., Klychnikova E.V., Tazina E.V., Grin A.A., Petrikov S.S. The Role of Nitric Oxide in the Autoregulation of Cerebral Blood Flow and the Pathogenesis of Cerebral Vascular Spasm in Patients with Ruptured Cerebral Aneurysms. Russian Sklifosovsky Journal "Emergency Medical Care". 2023;12(4):637-649. https://doi.org/10.23934/2223-9022-2023-12-4-637-649