Донаторы оксида азота в терапии сосудистого спазма и отсроченной ишемии мозга у больных с субарахноидальным кровоизлиянием
https://doi.org/10.23934/2223-9022-2024-13-4-656-667
Аннотация
Вторичный сосудистый спазм вследствие нетравматического разрыва аневризм церебральных артерий является грозным осложнением, приводящим к серьезной инвалидизации пациентов, которые сталкиваются с данной патологией, а в 30–50% случаев приводит к смертельному исходу. Стандартная терапия, применяемая в ОРИТ, не имеет колоссального успеха в лечении данной патологии, что сподвигает ученых по всему миру к поиску новых препаратов, способных улучшить исход и повысить качество жизни пациентов. На данный момент самым перспективным нехирургическим методом лечения является использование препаратов, являющихся донаторами оксида азота в составе комплексной терапии. В современной медицине имеется несколько способов введения препаратов данной группы: внутривенно, внутриартериально, интратекально, интравентрикулярно и ингаляционно; способ зависит от типа применяемого препарата. Несмотря на перспективность использования данных лекарственных форм, имеется ряд негативных побочных эффектов, которые вследствие недостаточной изученности ограничивают широкое применение в стационарах. В данном обзоре собраны исследования, изучающие положительные и отрицательны стороны применения данных препаратов и целесообразность их использования.
Ключевые слова
Об авторах
С. В. ЖуравельРоссия
Журавель Сергей Владимирович - доктор медицинских наук, заведующий научным отделением анестезиологии ГБУЗ «НИИ СП им. Н.В. Склифосовского ДЗМ», профессор кафедры анестезиологии, реаниматологии и неотложной медицины Научно-образовательного института непрерывного профессионального образования им. Н.Д. Ющука ФГБОУ ВО «РУМ» МЗ РФ, доцент кафедры анестезиологии, реаниматологии и интенсивной терапии имени профессора В.Д. Малышева ЛФ ФГАОУ ВО «РНИМУ им. Н.И. Пирогова» МЗ РФ (Пироговский Университет).
129090, Москва, Большая Сухаревская пл., д. 3; 117997, Москва, ул. Островитянова, д. 1; 127006, Москва, Долгоруковская, ул. д. 4
А. В. Природов
Россия
Природов Александр Владиславович - доктор медицинских наук, заведующий нейрохирургическим отделением, ведущий научный сотрудник отделения неотложной нейрохирургии ГБУЗ «НИИ СП им. Н.В. Склифосовского ДЗМ», Профессор кафедры фундаментальной нейрохирургии ФГАОУ ВО «РНИМУ им. Н.И. Пирогова» МЗ РФ (Пироговский Университет).
129090, Москва, Большая Сухаревская пл., д. 3; 117997, Москва, ул. Островитянова, д. 1
Е. Ю. Бахарев
Россия
Бахарев Евгений Юрьевич кандидат медицинских наук, врач-нейрохирург, старший научный сотрудник отделения неотложной нейрохирургии ГБУЗ «НИИ СП им. Н.В. Склифосовского ДЗМ».
129090, Москва, Большая Сухаревская пл., д. 3
П. Д. Зорин
Россия
Зорин Павел Дмитриевич - врач-анестезиолог-реаниматолог ГБУЗ «НИИ СП им. Н.В. Склифосовского ДЗМ», аспирант кафедры анестезиологии, реаниматологии и интенсивной терапии имени профессора В.Д. Малышева ЛФ ФГАОУ ВО «РНИМУ им. Н.И. Пирогова» МЗ РФ (Пироговский Университет).
129090, Москва, Большая Сухаревская пл., д. 3; 117997, Москва, ул. Островитянова, д. 1
С. С. Петриков
Россия
Петриков Сергей Сергеевич - член-корреспондент РАН, доктор медицинских наук, директор ГБУЗ «НИИ СП им. Н.В. Склифосовского ДЗМ», заведующий кафедрой анестезиологии, реаниматологии и неотложной медицины Научно-образовательного института непрерывного профессионального образования им. Н.Д. Ющука ФГБОУ ВО «РУМ» МЗ РФ.
129090, Москва, Большая Сухаревская пл., д. 3; 127006, Москва, Долгоруковская, ул. д. 4
Список литературы
1. Крылов В.В., Винокуров А.Г., Дашьян В.Г., Лукьянчиков В.А., Полунина Н.А., Природов А.В. и др. Микрохирургия аневризм сосудов головного мозга. Москва: АБВ-пресс; 2022.
2. Лелюк В.Г., Лелюк С.Э. Церебральный ангиоспазм при субарахноидальных кровоизлияниях. Журнал неврологии и психиатрии им. С.С. Корсакова. 2011;111(8 Pt2):62–74. PMID: 22224249
3. Byrne JV, Griffith TM, Edwards DH, Harrison TJ, Johnston KR. Investigation of the vasoconstrictor action of subarachnoid haemoglobin in the pig cerebral circulation in vivo. Br J Pharmacol. 1989;97(3):669–674. PMID: 2788022 https://doi.org/10.1111/j.1476-5381.1989.tb12002.x
4. Edwards DH, Byrne JV, Griffith TM. The effect of chronic subarachnoid hemorrhage on basal endothelium-derived relaxing factor activity in intrathecal cerebral arteries. J Neurosurg. 1992;76(5):830–837. PMID: 1314293 https://doi.org/10.3171/jns.1992.76.5.0830
5. Fung C, Z’Graggen WJ, Jakob SM, Gralla J, Haenggi M, Rothen HU, et al. Inhaled Nitric Oxide Treatment for Aneurysmal SAH Patients With Delayed Cerebral Ischemia. Front Neurol. 2022;13:817072. PMID: 35250821 https://doi.org/10.3389/fneur.2022.817072
6. Siasios I, Kapsalaki EZ, Fountas KN. Cerebral vasospasm pharmacological treatment: an update. Neurol Res Int. 2013;2013:571328. PMID: 23431440 https://doi.org/10.1155/2013/571328
7. Rassaf T, Kleinbongard P, Preik M, Dejam A, Gharini P, Lauer T, et al. Plasma nitrosothiols contribute to the systemic vasodilator effectsof intravenously applied NO: experimental and clinical Study on the fate of NO in human blood. Circ Res. 2002;91(1):470–477. PMID: 12242264 https://doi.org/10.1161/01.res.0000035038.41739.cb
8. Kiriş T, Karasu A, Yavuz C, Erdem T, Unal F, Hepgül K, et al. Reversal of cerebral vasospasm by the nitric oxide donor SNAP in an experimental model of subarachnoid haemorrhage. Acta Neurochir (Wien). 1999;141(12):1323–1328. PMID: 10672304 https://doi.org/10.1007/s007010050437
9. Sehba FA, Ding WH, Chereshnev I, Bederson JB. Effects of Snitrosoglutathione on acute vasoconstriction and glutamate release after subarachnoid hemorrhage. Stroke. 1999;30(9):1955–1961. PMID: 10471450 https://doi.org/10.1161/01.str.30.9.1955
10. Clatterbuck RE, Gailloud P, Tierney T, Clatterbuck VM, Murphy KJ, Tamargo RJ. Controlled release of a nitric oxide donor for the prevention of delayed cerebral vasospasm following experimental subarachnoid hemorrhage in nonhuman primates. J Neurosurg. 2005;103(4):745–751. PMID: 16266059 https://doi.org/10.3171/jns.2005.103.4.0745
11. Gabikian P, Clatterbuck RE, Eberhart CG, Tyler BM, Tierney TS, Tamargo RJ. Prevention of Experimental Cerebral Vasospasm by Intracranial Delivery of a Nitric Oxide Donor From a Controlled-Release Polymer. Stroke. 2002;33(11):2681–2686. PMID: 12411661 https://doi.org/10.1161/01.str.0000033931.62992.b1
12. Pradilla G, Thai QA, Legnani FG, Hsu W, Kretzer RM, Wang PP, et al. Delayed intracranial delivery of a nitric oxide donor from a controlledrelease polymer prevents experimental cerebral vasospasm in rabbits. Neurosurgery. 2004;55(6):1393–1399. PMID: 15574221 https://doi.org/10.1227/01.neu.0000143615.26102.1a
13. Wolf EW, Banerjee A, Soble-Smith J, Dohan FC Jr, White RP, Robertson JT. Reversal of cerebral vasospasm using an intrathecally administered nitric oxide donor. J Neurosurg. 1998;89(2):279–288. PMID: 9688124 https://doi.org/10.3171/jns.1998.89.2.0279
14. Matsui T, Nagafuji T, Tsutsumi K, Uchida H, Miyauchi T, Asano T. The effect of Nicorandil on chronic cerebral vasospasm. Acta Neurochir (Wien). 1994;126(2–4):165–169. PMID: 8042550 https://doi.org/10.1007/BF01476428
15. Pluta RM, Dejam A, Grimes G, Gladwin MT, Oldfield EH. Nitrite infusions to prevent delayed cerebral vasospasm in a primate model of subarachnoid hemorrhage. Jama. 2005;293(12):1477–1484. PMID: 15784871 https://doi.org/10.1001/jama.293.12.1477
16. Lilla N, Hartmann J, Koehler S, Ernestus R-I, Westermaier T. Early NO-donor treatment improves acute perfusion deficit and brain damage after experimental subarachnoid hemorrhage in rats. J Neurol Sci. 2016;370:312–319. PMID: 27745692 https://doi.org/10.1016/j.jns.2016.09.032
17. Marbacher S, Neuschmelting V, Graupner T, Jakob SM, Fandino J. Prevention of delayed cerebral vasospasm by continuous intrathecal infusion of glyceroltrinitrate and nimodipine in the rabbit model in vivo. Intensive Care Med. 2008;34(5):932–938. PMID: 18214428 https://doi.org/10.1007/s00134-008-0995-x
18. Fathi AR, Marbacher S, Graupner T, Wehrli F, Jakob SM, Schroth G, et al. Continuous intrathecal glyceryl trinitrate prevents delayed cerebral vasospasm in the single-SAH rabbit model in vivo. Acta Neurochir (Wien). 2011;153(8):1669–1675. PMID: 21671141 https://doi.org/10.1007/s00701-011-1049-7
19. Allen GS. Cerebral arterial spasm. Part 8: The treatment of delayed cerebral arterial spasm in human beings. Surg Neurol. 1976;6(2):71–80. PMID: 951655
20. Iwanaga H, Okuchi K, Koshimae N, Goda K, Imanishi M, Tokunaga H, et al. Effects of intravenous nitroglycerin combined with dopamine on intracranial pressure and cerebral arteriovenous oxygen difference in patients with acute subarachnoid haemorrhage. Acta Neurochir (Wien). 1995;136(3–4):175–180. PMID: 8748850 https://doi.org/10.1007/BF01410622
21. Rose JC, Mayer SA. Optimizing blood pressure in neurological emergencies. Neurocrit Care. 2004;1(3):287–299. PMID: 16174926 https://doi.org/10.1385/NCC:1:3:287 Dosage error in article text. Erratum in: Neurocrit Care. 2006;4(1):98.
22. Oldfield EH, Loomba JJ, Monteith SJ, Crowley RW, Medel R, Gress DR, et al. Safety and pharmacokinetics of sodium nitrite in patients with subarachnoid hemorrhage: a phase IIa study. J Neurosurg. 2013;119(3):634–641. PMID: 23706046 https://doi.org/10.3171/2013.3.JNS13266
23. Pathak A, Mathuriya SN, Khandelwal N, Verma K. Intermittent low dose intrathecal sodium nitroprusside therapy for treatment of symptomatic aneurysmal SAH-induced vasospasm. Br J Neurosurg. 2003;17(4):306–310. PMID: 14579895 https://doi.org/10.1080/02688690310001601180
24. Kumar R, Pathak A, Mathuriya SN, Khandelwal N. Intraventricular sodium nitroprusside therapy: a future promise for refractory subarachnoid hemorrhage-induced vasospasm. Neurol India. 2003;51(2):197–202. PMID: 14571002
25. Thomas JE, McGinnis G. Safety of intraventricular sodium nitroprusside and thiosulfate for the treatment of cerebral vasospasm in the intensive care unit setting. Stroke. 2002;33(2):486–492. PMID: 11823657 https://doi.org/10.1161/hs0202.103410
26. Pachl J, Haninec P, Tencer T, Mizner P, Houst’ava L, Tomás R, et al. The effect of subarachnoid sodium nitroprusside on the prevention of vasospasm in subarachnoid haemorrhage. Acta Neurochir Suppl. 2005;95:141–145. PMID: 16463839 https://doi.org/10.1007/3-211-32318-x_31
27. Agrawal A, Patir R, Kato Y, Chopra S, Sano H, Kanno T. Role of intraventricular sodium nitroprusside in vasospasm secondary to aneurysmal subarachnoid haemorrhage: A 5-year prospective study with review of the literature. Minim Invasive Neurosurg. 2009;52(1):5–8. PMID: 19247898 https://doi.org/10.1055/s-0028-1085454
28. Kajita Y, Suzuki Y, Oyama H, Tanazawa T, Takayasu M, Shibuya M, et al. Combined effect of L-arginine and superoxide dismutase on the spastic basilar artery after subarachnoid hemorrhage in dogs. J Neurosurg. 1994;80(3):476–483. PMID: 8113861 https://doi.org/10.3171/jns.1994.80.3.0476
29. Pluta RM, Afshar JK, Thompson BG, Boock RJ, Harvey-White J, Oldfield EH. Increased cerebral blood flow but no reversal or prevention of vasospasm in response to L-arginine infusion after subarachnoid hemorrhage. J Neurosurg. 2000;92(1):121–126. PMID: 10616090 https://doi.org/10.3171/jns.2000.92.1.0121
30. Göksel HM, Ozüm U, Oztoprak I. The therapeutic effect of continuous intracisternal L-Arginine infusion on experimental cerebral vasospasm. Acta Neurochir (Wien). 2001;143(3):277–285. PMID: 11460916 https://doi.org/10.1007/s007010170108
31. Ozüm U, Aslan A, Karadağ O, Gürelik M, Taş A, Zafer Kars H. Intracisternal versus intracarotid infusion of L-arginine in experimental cerebral vasospasm. J Clin Neurosci. 2007;14(6):556–562. PMID: 17430779 https://doi.org/10.1016/j.jocn.2006.03.013
32. Ozüm U, Aslan A, Taş A, Kars HZ. Intracarotid L-arginine reverses motor evoked potential changes in experimental cerebral vasospasm. Turk Neurosurg. 2007;17(1):13–18. PMID: 17918672
33. Ehlert A, Schmidt C, Wölfer J, Manthei G, Jacobs AH, Brüning R, et al. Molsidomine for the prevention of vasospasm-related delayed ischemic neurological deficits and delayed brain infarction and the improvement of clinical outcome after subarachnoid hemorrhage: a single-center clinical observational study. J Neurosurg. 2016;124(1):51–58. PMID: 26162034 https://doi.org/10.3171/2014.12.JNS13846
34. Ehlert A, Manthei G, Hesselmann V, Mathias K, Bein B, Pluta R. A Case of Hyperacute Onset of Vasospasm After Aneurysmal Subarachnoid Hemorrhage and Refractory Vasospasm Treated with Intravenous and Intraventricular Nitric Oxide: A Mini Review. World Neurosurg. 2016;91:673.e11–8. PMID: 27109628 https://doi.org/10.1016/j.wneu.2016.04.047
35. Ehlert A, Starekova J, Manthei G, Ehlert-Gamm A, Flack J, Gessert M, et al. Nitric Oxide-Based Treatment of Poor-Grade Patients After Severe Aneurysmal Subarachnoid Hemorrhage. Neurocrit Care. 2020;32(3):742– 754. PMID: 31418143 https://doi.org/10.1007/s12028-019-00809-1
36. Bellapart J, Jones L, Bandeshe H, Boots R. Plasma endothelin-1 as screening marker for cerebral vasospasm after subarachnoid hemorrhage. Neurocrit Care. 2014;20(1):77–83. PMID: 23921571 https://doi.org/10.1007/s12028-013-9887-1
37. Macdonald RL, Higashida RT, Keller E, Mayer SA, Molyneux A, Raabe A, et al. Randomised trial of clazosentan, an endothelin receptor antagonist, in patients with aneurysmal subarachnoid hemorrhage undergoing surgical clipping (CONSCIOUS-2). Acta Neurochir Suppl. 2013;115:27–31. PMID: 22890639 https://doi.org/10.1007/978-3-7091-1192-5_7
38. Macdonald RL, Kassell NF, Mayer S, Ruefenacht D, Schmiedek P, Weidauer S, et al. Clazosentan to overcome neurological ischemia and infarction occurring after subarachnoid hemorrhage (CONSCIOUS-1): randomized, double-blind, placebo-controlled phase 2 dose-finding trial. Stroke. 2008;39(11):3015–3021. PMID: 18688013 https://doi.org/10.1161/STROKEAHA.108.519942
39. Cho SS, Kim SE, Kim HC, Kim WJ, Jeon JP. Clazosentan for Aneurysmal Subarachnoid Hemorrhage: An Updated Meta-Analysis with Trial Sequential Analysis. World Neurosurg. 2019;123:418–424.e3. PMID: 30508597 https://doi.org/10.1016/j.wneu.2018.10.213
40. Endo H, Hagihara Y, Kimura N, Takizawa K, Niizuma K, Togo O, et al. Effects of clazosentan on cerebral vasospasm-related morbidity and all-cause mortality after aneurysmal subarachnoid hemorrhage: two randomized phase 3 trials in Japanese patients. J Neurosurg. 2022;137(6):1707–1717. PMID: 35364589 https://doi.org/10.3171/2022.2.JNS212914
41. Atalay B, Caner H, Cekinmez M, Ozen O, Celasun B, Altinors N. Systemic administration of phosphodiesterase V inhibitor, sildenafil citrate, for attenuation of cerebral vasospasm after experimental subarachnoid hemorrhage. Neurosurgery. 2006;59(5):1102–1107. PMID: 17143244 https://doi.org/10.1227/01.NEU.0000245605.22817.44
42. Han BH, Vellimana AK, Zhou ML, Milner E, Zipfel GJ. Phosphodiesterase 5 inhibition attenuates cerebral vasospasm and improves functional recovery after experimental subarachnoid hemorrhage. Neurosurgery. 2012;70(1):178–186. PMID: 21796010 https://doi.org/10.1227/NEU.0b013e31822ec2b0
43. Mukherjee KK, Singh SK, Khosla VK, Mohindra S, Salunke P. Safety and efficacy of sildenafil citrate in reversal of cerebral vasospasm: a feasibility study. Surg Neurol Int. 2012:3:3. PMID: 22347673 https://doi.org/10.4103/2152-7806.92164
44. Washington CW, Derdeyn CP, Dhar R, Arias EJ, Chicoine MR, Cross DT, et al. A Phase I proof-of-concept and safety trial of sildenafil to treat cerebral vasospasm following subarachnoid hemorrhage. J Neurosurg. 2016;124(2):318–327. PMID: 26314998 https://doi.org/10.3171/2015.2.JNS142752
45. Dhar R, Washington C, Diringer M, Zazulia A, Jafri H, Derdeyn C, et al. Acute Effect of Intravenous Sildenafil on Cerebral Blood Flow in Patients with Vasospasm After Subarachnoid Hemorrhage. Neurocrit Care. 2016;25(2):201–204. PMID: 26940913 https://doi.org/10.1007/s12028-016-0243-0
46. Faropoulos K, Tsolaki V, Georgakopoulou VE, Trakas I, Tarantinos K, Papalexis P, et al. Value of sildenafil treatment for the prevention of vasospasm-related delayed ischemic neurological deficits and delayed brain infarction following aneurysmal subarachnoid hemorrhage. Med Int (London). 2023;3(2):19. PMID: 37032716 https://doi.org/10.3892/mi.2023.79
47. Dorhout Mees SM, Rinkel GJ, Hop JW, Algra A, van Gijn J. Antiplatelet therapy in aneurysmal subarachnoid hemorrhage: a systematic review. Stroke. 2003;34(9):2285–2289. PMID: 12881605 https://doi.org/10.1161/01.STR.0000083621.44269.3E
48. Matsuda N, Naraoka M, Ohkuma H, Shimamura N, Ito K, Asano K, et al. Effect of Cilostazol on Cerebral Vasospasm and Outcome in Patients with Aneurysmal Subarachnoid Hemorrhage: A Randomized, DoubleBlind, Placebo-Controlled Trial. Cerebrovasc Dis. 2016;42(1–2):97–105. PMID: 27070952 https://doi.org/10.1159/000445509
49. Li L, Fu X, Qiu H, Shi P. Effects of cilostazol treatment for patients with aneurysmal subarachnoid hemorrhage: A meta-analysis of 14 studies. J Clin Neurosci. 2022;99:190–203. PMID: 35286971 https://doi.org/10.1016/j.jocn.2021.12.025
50. Dayyani M, Sadeghirad B, Grotta JC, Zabihyan S, Ahmadvand S, Wang Y, et al. Prophylactic Therapies for Morbidity and Mortality After Aneurysmal Subarachnoid Hemorrhage: A Systematic Review and Network MetaAnalysis of Randomized Trials. Stroke. 2022;53(6):1993–2005. PMID: 35354302 https://doi.org/10.1161/STROKEAHA.121.035699
51. Li YS, Shemmer B, Stone E, A Nardi M, Jonas S, Quartermain D. Neuroprotection by inhaled nitric oxide in a murine stroke model is concentration and duration dependent. Brain Res. 2013;1507:134–145. PMID: 23473843 https://doi.org/10.1016/j.brainres.2013.02.031
52. Terpolilli NA, Feiler S, Dienel A, Müller F, Heumos N, Friedrich B, et al. Nitric oxide inhalation reduces brain damage, prevents mortality, and improves neurological outcome after subarachnoid hemorrhage by resolving early pial microvasospasms. J Cereb Blood Flow Metab. 2016;36(12):2096–2107. PMID: 26661144 https://doi.org/10.1177/0271678X15605848
Рецензия
Для цитирования:
Журавель С.В., Природов А.В., Бахарев Е.Ю., Зорин П.Д., Петриков С.С. Донаторы оксида азота в терапии сосудистого спазма и отсроченной ишемии мозга у больных с субарахноидальным кровоизлиянием. Журнал им. Н.В. Склифосовского «Неотложная медицинская помощь». 2024;13(4):656-667. https://doi.org/10.23934/2223-9022-2024-13-4-656-667
For citation:
Zhuravel S.V., Prirodov A.V., Bakharev E.Yu., Zorin P.D., Petrikov S.S. Nitric Oxide Donors in the Treatment of Vascular Spasm and Delayed Cerebral Ischemia in Patients with Subarachnoid Hemorrhage. Russian Sklifosovsky Journal "Emergency Medical Care". 2024;13(4):656-667. (In Russ.) https://doi.org/10.23934/2223-9022-2024-13-4-656-667