Применение диагностической транскраниальной магнитной стимуляции в качестве предиктора функционального исхода ишемического инсульта

АКТУАЛЬНОСТЬ. Определение реабилитационного потенциала (РП) необходимо для подбора оптимальной реабилитационной стратегии и комплекса реабилитационных мероприятий. В качестве одного из методов определения РП может рассматриваться навигационная транскраниальная магнитная стимуляция (нТМС).

ЦЕЛЬ. Изучить значимость навигационной диагностической транскраниальной магнитной стимуляции как нейрофункционального предиктора восстановления двигательных функций после перенесенного ишемического инсульта.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ. В исследование включены 28 пациентов, перенесших ИИ, проходивших стационарную медицинскую реабилитацию (МР) в ГАУЗ МНПЦ МРВСМ им. С.И. Спасокукоцкого ДЗМ. Из них было 19 мужчин и 9 женщин, средний возраст — 60,07±5,67 года. При поступлении и по завершении курса МР проводился клинический осмотр и оценка с помощью шкалы комитета медицинских исследований (MRC), теста «Кубики в коробке» (BBT), модифицированной шкалы Рэнкина (mRS); шкалы реабилитационной маршрутизации (ШРМ). На базе НИИ СП им. Н.В. Склифосовского проводилась нТМС с определением параметров вызванного моторного ответа (ВМО) с мышц верхних и нижних конечностей.

РЕЗУЛЬТАТЫ. У пациентов с определяемым вызванным моторным ответом отмечался статистически значимый прирост силы паретичной конечности по шкале MRC — c 4,00 (2,94–4,06) до 4,22 (3,83–4,89) балла (р<0,001) для верхней конечности и с 4,00 (3,67–4,00) до 4,44 (3,83–4,61) (p<0,001) для нижней конечности. В случаях сохранности ВМО отмечено увеличение числа пациентов с оценкой по mRS в 2 балла на 26,1%, достигли значений в 1 балл 13,0% пациентов и на 8,7% уменьшилось число пациентов с оценкой степени инвалидизации и способности к самообслуживанию в 4 балла.

ВЫВОДЫ. Навигационная транскраниальная магнитная стимуляция может служить одним из методов оценки реабилитационного потенциала у пациентов, перенесших ишемический инсульт. Использование ее как единственного источника информации для определения тактики медицинской реабилитации не имеет убедительных доказательств. Оценка реабилитационного потенциала должна носить комплексный характер и опираться на всю совокупность полученных данных.

1. Feigin VL, Brainin M, Norrving B, Martins S, Sacco RL, Hacke W, et al. World Stroke Organization (WSO): Global Stroke Fact Sheet 2022. Int J Stroke. 2022;17(1):18–29. PMID: 34986727 https://doi.org/10.1177/17474930211065917

2. Martin SS, Aday AW, Almarzooq ZI, Anderson CAM, Arora P, Avery CL, et al. 2024 heart disease and stroke statistics: A report of US and Global Data from the American Heart Association. Circulation. 2024;149(8):e347–e913. PMID: 38264914 https://doi.org/10.1161/cir.0000000000001209

3. Пирадов М.А., Максимова М.Ю., Танашян М.М. Инсульт: пошаговая инструкция. Руководство для врачей. 2-е изд. перераб. и доп. Москва: ГЕОТАР-Медиа; 2020.

4. Liu W, Wang X, O’Connor M, Wang G, Han F. Brain-Derived Neurotrophic Factor and Its Potential Therapeutic Role in Stroke Comorbidities. Neural Plast. 2020;2020:1969482. PMID: 32399020 https://doi.org/10.1155/2020/1969482

5. Zhang JJ, Sánchez Vidaña DI, Chan JN, Hui ESK, Lau KK, Wang X, et al. Biomarkers for prognostic functional recovery poststroke: A narrative review. Front Cell Dev Biol. 2023;9(10):1062807. PMID: 36699006 https://doi.org/10.3389/fcell.2022.1062807

6. Lim JY, Oh MK, Park J, Paik NJ. Does Measurement of Corticospinal Tract Involvement Add Value to Clinical Behavioral Biomarkers in Predicting Motor Recovery after Stroke? Neural Plast. 2020;27;2020:8883839. PMID: 33354207 https://doi.org/10.1155/2020/8883839

7. Buetefisch CM, Haut MW, Revill KP, Shaeffer S, Edwards L, Barany DA, et al. Stroke Lesion Volume and Injury to Motor Cortex Output Determines Extent of Contralesional Motor Cortex Reorganization. Neurorehabil Neural Repair. 2023;37(2-3):119–130. PMID: 36786394 https://doi.org/10.1177/15459683231152816

8. Soulard J, Huber C, Baillieul S, Thuriot A, Renard F, Aubert Broche B, et al. Motor tract integrity predicts walking recovery: A diffusion MRI study in subacute stroke. Neurology. 2020;11;94(6):e583–e593. PMID: 31896618 https://doi.org/10.1212/WNL.0000000000008755

9. Okamoto Y, Ishii D, Yamamoto S, Ishibashi K, Wakatabi M, Kohno Y, et al. Relationship Between Motor Function, DTI, and Neurophysiological Parameters in Patients with Stroke in the Recovery Rehabilitation unit. J Stroke Cerebrovasc Dis. 2021;30(8):105889. PMID: 34062310 https://doi.org/10.1016/j.jstrokecerebrovasdis.2021.105889

10. Bastings EP, Greenberg JP, Good DC. Hand motor recovery after stroke: a transcranial magnetic stimulation mapping study of motor output areas and their relation to functional status. Neurorehabil Neural Repair. 2002;16(3):275–282. PMID: 12234089 https://doi.org/10.1177/154596802401105207

11. Bembenek JP, Kurczych K, Karli Nski M, Czlonkowska A. The prognostic value of motor-evoked potentials in motor recovery and functional outcome after stroke – a systematic review of the literature. Funct Neurol. 2012;27(2):79–84. PMID: 23158578

12. Van Kuijk AA, Pasman JW, Hendricks HT, Zwarts MJ, Geurts ACH. Predicting hand motor recovery in severe stroke: the role of motor evoked potentials in relation to early clinical assessment. Neurorehabil Neural Repair. 2019;23(1):45–51. PMID: 18794218 https://doi.org/10.1177/1545968308317578

13. Karatzetzou S, Tsiptsios D, Terzoudi A, Aggeloussis N, Vadikolias K. Transcranial magnetic stimulation implementation on stroke prognosis. Neurol Sci. 2022;43(2):873–888. PMID: 34846585 https://doi.org/10.1007/s10072-021-05791-1

14. Glize B, Bigourdan A, Villain M, Munsch F, Tourdias T, de Gabory I, et al. Motor evoked potential of upper-limbs is predictive of aphasia recovery. Aphasiology. 2019;33(1):105–120. https://doi.org/10.1080/02687038.2018.1444137

15. Smith MC, Stinear CM. Transcranial magnetic stimulation (TMS) in stroke: ready for clinical practice? J Clin Neurosci. 2016;31:10–14. PMID: 27394378 https://doi.org/10.1016/j.jocn.2016.01.034

16. Костенко Е.В., Кашежев А.Г., Нахрапов Д.И., Погонченкова И.В. Возможности нейровизуализационных и нейрофизиологических методов исследования для объективизации реабилитационного потенциала у пациентов, перенесших ишемический инсульт (аналитический обзор литературы). Медицинский совет. 2023;17(10):32–40. https://doi.org/10.21518/ms2023-190

17. Boyd LA, Hayward KS, Ward NS, Stinear CM, Rosso C, Fisher RJ, et al. Biomarkers of stroke recovery: Consensus-based core recommendations from the Stroke Recovery and Rehabilitation Roundtable. Int J Stroke. 2017;12(5):480–493. PMID: 28697711 https://doi.org/10.1177/1747493017714176

18. Rosso C, Lamy C-J. Prediction of motor recovery after stroke: being pragmatic or innovative? Curr Opin Neurol. 2020;33(4):482–487. PMID: 32657889 https://doi.org/10.1097/WCO.0000000000000843

19. Jo JY, Lee A, Kim MS, Park E, Chang WH, Shin Y, et al. Prediction of motor recovery using quantitative parameters of motor evoked potential in patients with stroke. Ann Rehabil Med. 2016;40(5):806–815. PMID: 27847710 https://doi.org/10.5535/arm.2016.40.5.806

20. Bembenek JP, Kurczych K, Kłysz B, Cudna A, Antczak J, Członkowska A. Prediction of Recovery and Outcome Using Motor Evoked Potentials and Brain Derived Neurotrophic Factor in Subacute Stroke. J Stroke Cerebrovasc Dis. 2020;29(11):105202. PMID: 33066924 https://doi.org/10.1016/j.jstrokecerebrovasdis.2020.105202

21. Hwang P, Sohn MK, Jee S, Lee H. Transcranial motor evoked potentials of lower limbs can prognosticate ambulation in hemiplegic stroke patients. Ann Rehabil Med. 2016;40(3):383–391. PMID: 27446774 https://doi.org/10.5535/arm.2016.40.3.383

22. Vucic S, Chen KH S, Kiernan MC, Hallett M, Benninger DH, Di Lazzaro V, et al. Clinical diagnostic utility of transcranial magnetic stimulation in neurological disorders. Updated report of an IFCN committee. Clin Neurophysiol. 2023;150:131–175. PMID: 37068329 https://doi.org/10.1016/j.clinph.2023.03.010

23. Foltys H, Krings T, Meister IG, Sparing R, Boroojerdi B, Thron A, et al. Motor representation in patients rapidly recovering after stroke: a functional magnetic resonance imaging and transcranial magnetic stimulation study. Clin Neurophysiol. 2003;114(12):2404–2415. PMID: 14652101 https://doi.org/10.1016/s1388-2457(03)00263-3

24. Hoonhorst MHWJ, Kollen BJ, van den Berg PSP, Emmelot CH, Kollen BJ, Kwakkel G. How reproducible are transcranial magnetic stimulation-induced MEPs in subacute stroke? J Clin Neurophysiol. 2014;31(6):556–562. PMID: 25233245 https://doi.org/10.1097/WNP.0000000000000114

25. McDonnell MN, Stinear CM. TMS measures of motor cortex function after stroke: a meta-analysis. Brain Stimul. 2017;10(4):721–734. PMID: 28385535 https://doi.org/10.1016/j.brs.2017.03.008

26. Cavaleri R, Schabrun SM, Chipchase LS. The number of stimuli required to reliably assess corticomotor excitability and primary motor cortical representations using transcranial magnetic stimulation (TMS): a systematic review and meta-analysis. Syst Rev. 2017;6;6(1):48. PMID: 28264713 https://doi.org/10.1186/s13643-017-0440-8

27. Grefkes C, Fink GR. Recovery from stroke: current concepts and future perspectives. Neurol Res Pract. 2020;2:17. PMID: 33324923 https://doi.org/10.1186/s42466-020-00060-6

28. Ward NS, Brown MM, Thompson AJ, Frackowiak RS. Neural correlates of outcome after stroke: a cross-sectional fMRI study. Brain. 2003;126(6):1430–1448. PMID: 12764063 https://doi.org/10.1093/brain/awg145

29. Keser Z, Buchl SC, Seven NA, Markota M, Clark HM, Jones DT, et al. Electroencephalogram (EEG) With or Without Transcranial Magnetic Stimulation (TMS) as Biomarkers for Post-stroke Recovery: A Narrative Review. Front Neurol. 2022;13:827866. PMID: 35273559 https://doi.org/10.3389/fneur.2022.827866

30. Włodarczyk L, Cichon N, Saluk-Bijak J, Bijak M, Majos A, Miller E. Neuroimaging Techniques as Potential Tools for Assessment of Angiogenesis and Neuroplasticity Processes after Stroke and Their Clinical Implications for Rehabilitation and Stroke Recovery Prognosis. J Clin Med. 2022;28;11(9):2473. PMID: 35566599 https://doi.org/10.3390/jcm11092473

31. Kim B, Winstein C. Can neurological biomarkers of brain impairment be used to predict poststroke motor recovery? A systematic review. Neurehabil Neural Repair. 2017;31:3–24. PMID: 27503908 https://doi.org/10.1177/1545968316662708

32. Feys H, van Hees J, Bruyninckx F, Mercelis R, De Weerdt W. Value of somatosensory and motor evoked potentials in predicting arm recovery after a stroke. J Neurol Neurosurg Psychiatry. 2000;68(3):323–331. PMID: 10675214 https://doi.org/10.1136/jnnp.68.3.323

33. Ntaios G, Faouzi M, Ferrari J, Lang W, Vemmos K, Michel P. An integer-based score to predict functional outcome in acute ischemic stroke: the ASTRAL score. Neurology. 2012;78(24):1916–1922. PMID: 22649218 https://doi.org/10.1212/WNL.0b013e318259e221

34. Stinear CM, Byblow WD, Ackerley SJ, Smith MC, Borges VM, Barber PA. PREP2: A biomarker-based algorithm for predicting upper limb function after stroke. Ann Clin Transl Neurol. 2017;4(11):811–820. PMID: 29159193 https://doi.org/10.1002/acn3.488

35. Hoonhorst MHJ, Nijland RHM, van den Berg PJS, Emmelot CH, Kollen BJ, Kwakkel G. Does Transcranial Magnetic Stimulation Have an Added Value to Clinical Assessment in Predicting Upper-Limb Function Very Early After Severe Stroke? Neurorehabil Neural Repair. 2018;32(8):682–690. PMID: 29972088 https://doi.org/10.1177/1545968318785044

36. Smith MC, Barber PA, Stinear CM. The TWIST Algorithm Predicts Time to Walking Independently After Stroke. Neurorehabil Neural Repair. 2017;31(10-11):955–964. PMID: 29090654 https://doi.org/10.1177/1545968317736820

37. Galovic M, Stauber AJ, Leisi N, Krammer W, Brugger F, Vehoff J, et al. Development and Validation of a Prognostic Model of Swallowing Recovery and Enteral Tube Feeding After Ischemic Stroke. JAMA Neurol. 2019;76(5):561–570. PMID: 30742198 https://doi.org/10.1001/jamaneurol.2018.4858

38. Salvalaggio S, Boccuni L, Turolla A. Patient’s assessment and prediction of recovery after stroke: a roadmap for clinicians. Arch Physiother. 2023;13(1):13. PMID: 37337288 https://doi.org/10.1186/s40945-023-00167-4

39. Piron L, Piccione F, Tonin P, Dam M. Clinical correlation between motor evoked potentials and gait recovery in poststroke patients. Arch Phys Med Rehabil. 2005;86(9):1874–1878. PMID: 16181957 https://doi.org/10.1016/j.apmr.2005.03.007

40. Sivaramakrishnan A, Madhavan S. Absence of a Transcranial Magnetic Stimulation-Induced Lower Limb Corticomotor Response Does Not Affect Walking Speed in Chronic Stroke Survivors. Stroke. 2018;49(8):2004–2007. PMID: 29986928 https://doi.org/10.1161/STROKEAHA.118.021718

41. Feng W, Plow EB, Paik N-J. Transcranial magnetic stimulation for poststroke motor recovery: What we have learned. Stroke. 2023;54(8):1972–1973. PMID: 37345547 https://doi.org/10.1161/strokeaha.123.043536