Дистанционное ишемическое посткондиционирование при черепно-мозговой травме: обзор экспериментальных и клинических исследований

Актуальность Черепно-мозговая травма (ЧМТ) остается одной из ведущих причин заболеваемости и смертности населения во всем мире. Несмотря на достижения в лечении, основанные на понимании механизмов повреждения головного мозга после ЧМТ, существует очевидная потребность в новых терапевтических стратегиях. В качестве нефармакологической методики для уменьшения вторичного повреждения головного мозга и улучшения клинических исходов у пациентов с ЧМТ может рассматриваться дистанционное ишемическое посткондиционирование (ДИПостК).

Цель исследования Повышение информированности врачей скорой помощи, нейрохирургов, неврологов, нейрофизиологов о возможном использовании концепции ДИПостК у пациентов с ЧМТ.

Материал и методы Для достижения поставленной цели были проанализированы Результаты клинических и экспериментальных исследований применения ДИПостК после ЧМТ. Поиск литературы проводили в электронных поисковых системах PubMed (https://pubmed.ncbi.nlm.nih.gov), eLibrary (https:// elibrary.ru) по ключевым словам: «черепно-мозговая травма», «дистанционное ишемическое кондиционирование». Систематический поиск и отбор публикаций был выполнен в январе–феврале 2023 года. Результаты обзора включали пациентов с установленным диагнозом «черепно-мозговая травма» с последующим применением ДИПостК и животных с экспериментальным моделированием ЧМТ различными способами с последующим ДИПостК.

Заключение Совокупность данных позволяет предположить, что применение концепции дистанционного ишемического посткондиционирования в качестве неинвазивной протективной методики при оказании неотложной помощи у пациентов с черепно-мозговой травмой может способствовать ограничению вторичного повреждения головного мозга. Однако лежащие в основе нейропротективные процессы довольно сложны и нуждаются в дальнейшем изучении. Установление взаимосвязи гуморальных, нейрогенных и воспалительных реакций в ответ на применение дистанционного ишемического посткондиционирования при черепно-мозговой травме будет способствовать пониманию механизмов формирующейся нейропротекции, поможет облегчить течение заболевания и улучшить клинический исход.

1. Maas AI, Stocchetti N, Bullock R. Moderate and severe traumatic brain injury in adults. Lancet Neurol. 2008;7(8):728–741. PMID: 18635021 https://doi.org/10.1016/S1474-4422(08)70164-9

2. Godoy DA, Rubiano A, Rabinstein AA, Bullock R, Sahuquillo J. Moderate traumatic brain injury: the grey zone of neurotrauma. Neurocrit Care. 2016;25(2):306–319. PMID: 26927279 https://doi.org/10.1007/s12028016-0253-y

3. Dewan MC, Rattani A, Gupta S, Baticulon RE, Hung YC, Punchak M, et al. Estimating the global incidence of traumatic brain injury. J Neurosurg. 2018;130(4):1080–1097. PMID: 29701556 https://doi.org/10.3171/2017.10.JNS17352

4. Kerr NA, de Rivero Vaccari JP, Abbassi S, Kaur H, Zambrano R, Wu S, et al. Traumatic brain injury-induced acute lung injury: evidence for activation and inhibition of a neural-respiratory-inflammasome axis. J Neurotrauma. 2018;35(17):2067–2076. PMID: 29648974 https://doi.org/10.1089/neu.2017.5430

5. Santistevan JR. Acute limb ischemia: an emergency medicine approach. Emerg Med Clin North Am. 2017;35(4):889–909. PMID: 28987435 https://doi.org/10.1016/j.emc.2017.07.006

6. Bai J, Lyden PD. Revisiting cerebral postischemic reperfusion injury: new insights in understanding reperfusion failure, hemorrhage, and edema. Int J Stroke. 2015;10(2):143–152. PMID: 25598025 https://doi.org/10.1111/ijs.12434

7. Wang HC, Sun CF, Chen H, Chen MS, Shen G, Ma YB, et al. Where are we in the modelling of traumatic brain injury? Models complicated by secondary brain insults. Brain Inj. 2014;28(12):1491–1503. PMID: 25111457 https://doi.org/10.3109/02699052.2014.943288

8. Chakraborty S, Skolnick B, Narayan RK. Neuroprotection Trials in Traumatic Brain Injury. Curr Neurol Neurosci Rep. 2016;16(4):29. PMID: 26883431 https://doi.org/10.1007/s11910-016-0625-x

9. Dirnagl U, Becker K, Meisel A. Preconditioning and tolerance against cerebral ischaemia: from experimental strategies to clinical use. Lancet Neurol. 2009;8(4):398–412. PMID: 19296922 https://doi.org/10.1016/s1474-4422(09)70054-7

10. Шляхто Е.В., Баранцевич Е.Р., Щербак Н.С., Галагудза М.М. Молекулярные механизмы формирования ишемической толерантности головного мозга. Часть 1. Вестник Российской академии медицинских наук. 2012;(6):42–50. https://doi.org/10.15690/vramn.v67i6.283

11. Stetler RA, Leak RK, Gan Y, Li P, Zhang F, Hu X, et al. Preconditioning provides neuroprotection in models of CNS disease: paradigms and clinical significance. Prog Neurobiol. 2014; 114: 58–83. PMID: 24389580 https://doi.org/10.1016/j.pneurobio.2013.11.005

12. Heusch G, Bøtker HE, Przyklenk K, Redington A, Yellon D. Remote ischemic conditioning. J Am Coll Cardiol. 2015;65(2):177–195. PMID: 25593060 https://doi.org/10.1016/j.jacc.2014.10.031

13. Mollet I, Marto JP, Mendonça M, Baptista MV, Vieira HLA. Remote but not distant: a review on experimental models and clinical trials in remote ischemic conditioning as potential therapy in ischemic stroke. Mol Neurobiol. 2022;59(1):294–325. PMID: 34686988 https://doi.org/10.1007/s12035-021-02585-6

14. Oxman T, Arad M, Klein R, Avazov N, Rabinowitz B. Limb ischemia preconditions the heart against reperfusion tachyarrhythmia. Am J Physiol. 1997;273(4):H1707–1712. PMID: 9362234 https://doi.org/10.1152/ajpheart.1997.273.4.H1707

15. Cheung MM, Kharbanda RK, Konstantinov IE, Shimizu M, Frndova H, Li J, et al. Randomized controlled trial of the effects of remote ischemic preconditioning on children undergoing cardiac surgery: first clinical application in humans. J Am Coll Cardiol. 2006;47(11): 2277–2282. PMID: 16750696 https://doi.org/10.1016/j.jacc.2006.01.066

16. Щербак Н.С., Галагудза М.М., Кузьменков А.Н., Овчинников Д. А., Юкина Г.Ю., Баранцевич Е.Р. и др. Морфофункциональные изменения зоны СА1 гиппокампа у монгольских песчанок при применении ишемического посткондиционирования. Морфология. 2012;142(5):12–16.

17. Shcherbak N, Popovetsky M, Galagudza M, Barantsevitch E, Shlyakhto E. The infarct-limiting effect of cerebral ischaemic postconditioning in rats depends on the middle cerebral artery branching pattern. Int J Exp Pathol. 2013;94(1):34–38. PMID: 23198989 https://doi.org/10.1111/iep.12003

18. Щербак Н.С., Юкина Г.Ю., Сухорукова Е.Г., Томсон В.В. Влияние ишемического посткондиционирования на реакцию микроглии неокортекса при глобальной ишемии головного мозга у крыс. Регионарное кровообращение и микроциркуляция. 2020;19(2):59–66. https://doi.org/10.24884/1682-6655-2020-19-2-59-66

19. Saxena P, Newman MA, Shehatha JS, Redington AN, Konstantinov IE. Remote ischemic conditioning: evolution of the concept, mechanisms, and clinical application. J Card Surg. 2010;25(1):127–134. PMID: 19549044 https://doi.org/10.1111/j.1540-8191.2009.00820.x

20. Basalay MV, Davidson SM, Gourine AV, Yellon DM. Neural mechanisms in remote ischaemic conditioning in the heart and brain: mechanistic and translational aspects. Basic Res Cardiol. 2018;113(4):25. PMID: 29858664 https://doi.org/10.1007/s00395-018-0684-z

21. Chen G, Thakkar M, Robinson C, Doré S. Limb remote ischemic conditioning: mechanisms, anesthetics, and the potential for expanding therapeutic options. Front Neurol. 2018;9:40. PMID: 29467715 https://doi.org/10.3389/fneur.2018.00040

22. Ren C, Yan Z, Wei D, Gao X, Chen X, Zhao H. Limb remote ischemic postconditioning protects against focal ischemia in rats. Brain Res. 2009;1288:88-94. PMID: 19631625 https://doi.org/10.1016/j.brainres.2009.07.029

23. England TJ, Hedstrom A, O’Sullivan S, Donnelly R, Barrett DA, Sarmad S, et al. RECAST (Remote Ischemic Conditioning After Stroke Trial): A pilot randomized placebo controlled phase II trial in acute ischemic stroke. Stroke. 2017;48(5):1412–1415. PMID: 28265014 https://doi.org/10.1161/STROKEAHA.116.016429

24. England TJ, Hedstrom A, O’Sullivan SE, Woodhouse L, Jackson B, Sprigg N, et al. Remote ischemic conditioning after stroke trial 2: A phase IIb randomized controlled trial in hyperacute stroke. J Am Heart Assoc. 2019;8(23):013572. PMID: 31747864 https://doi.org/10.1161/jAHA.119.013572

25. Joseph B, Pandit V, Zangbar B, Kulvatunyou N, Khalil M, Tang A, et al. Secondary brain injury in trauma patients: the effects of remote ischemic conditioning. J Trauma Acute Care Surg. 2015;78(4):698–703. PMID: 25742251 https://doi.org/10.1097/TA.0000000000000584

26. Di Battista AP, Buonora JE, Rhind SG, Hutchison MG, Baker AJ, Rizoli SB, et al. Blood biomarkers in moderate-to-severe traumatic brain injury: potential utility of a multi-marker approach in characterizing outcome. Front Neurol. 2015:6:110. PMID: 26074866 https://doi.org/10.3389/fneur.2015.00110

27. Hodoodi F, Allah-Tavakoli M, Tajik F, Fatemi I, Moghadam Ahmadi A. The effect of head cooling and remote ischemic conditioning on patients with traumatic brain injury. iScience. 2021;24(6):102472. PMID: 34169235 https://doi.org/10.1016/j.isci.2021.102472

28. Su YS, Schuster JM, Smith DH, Stein SC. Cost-efectiveness of biomarker screening for traumatic brain injury. J Neurotrauma. 2019;36(13):2083– 2091. PMID: 30547708 https://doi.org/10.1089/neu.2018.6020

29. Jones A, Jarvis P. Review of the potential use of blood neuro-biomarkers in the diagnosis of mild traumatic brain injury. Clin Exp Emerg Med. 2017;4(3):121–127. PMID: 29026884 https://doi.org/10.15441/ceem.17.226

30. Morganti-Kossmann MC, Rancan M, Stahel PF, Kossmann T. Inflammatory response in acute traumatic brain injury: a double-edged sword. Curr Opin Crit Care. 2002;8(2):101–105. PMID: 12386508 https://doi.org/10.1097/00075198-200204000-00002

31. Ribbons KA, Thompson JH, Liu X, Pennline K, Clark DA, Miller MJ. Anti-inflammatory properties of interleukin-10 administration in hapten-induced colitis. Eur J Pharmacol. 1997;323(2–3):245–254. PMID: 9128846 https://doi.org/10.1016/s0014-2999(97)00017-4

32. Thelin EP, Zeiler FA, Ercole A, Mondello S, Büki A, Bellander BM, et al. Serial sampling of serum protein biomarkers for monitoring human traumatic brain injury dynamics: a systematic review. Front Neurol. 2017;8:300. PMID: 28717351 https://doi.org/10.3389/fneur.2017.00300

33. Posti JP, Dickens AM, Orešič M, Hyötyläinen T, Tenovuo O. Metabolomics profiling as a diagnostic tool in severe traumatic brain injury. Front Neurol. 2017;8:398. PMID: 28868043 https://doi.org/10.3389/fneur.2017.00398 eCollection 2017.

34. Bøtker HE, Kharbanda R, Schmidt MR, Bøttcher M, Kaltoft AK, Terkelsen CJ, et al. Remote ischaemic conditioning before hospital admission, as a complement to angioplasty, and effect on myocardial salvage in patients with acute myocardial infarction: a randomised trial. Lancet. 2010;375(9716):727–734. PMID: 20189026 https://doi.org/10.1016/s0140-6736(09)62001-8

35. Leinonen JS, Ahonen JP, Lönnrot K, Jehkonen M, Dastidar P, Molnár G, et al. Low plasma antioxidant activity is associated with high lesion volume and neurological impairment in stroke. Stroke. 2000;31(1):33–39. PMID: 10625712 https://doi.org/10.1161/01.str.31.1.33

36. Wang T, Zhou YT, Chen XN, Zhu AX, Wu BH. Remote ischemic postconditioning protects against gastric mucosal lesions in rats. World J Gastroenterol. 2014;20(28):9519–9527. PMID: 25071347 https://doi.org/10.3748/wjg.v20.i28.9519

37. Hess DC. (ed.). Cell Therapy for Brain Injury. Springer Cham; 2015. https://doi.org/10.1007/978-3-319-15063-5

38. Lenzlinger PM, Morganti-Kossmann MC, Laurer HL, McIntosh TK. The duality of the inflammatory response to traumatic brain injury. Mol Neurobiol. 2001;24(1–3):169–181. PMID: 11831551 https://doi.org/10.1385/MN:24:1-3:169

39. Bian Y, Zhang P, Xiong Y, Xu F, Zhu S, Tang Z, et al. Application of the APACHE II score to assess the condition of patients with critical neurological diseases. Acta Neurol Belg. 2015;115(4):651–656. PMID: 25567549 https://doi.org/10.1007/s13760-014-0420-x

40. Sandweiss AJ, Azim A, Ibraheem K, Largent-Milnes TM, Rhee P, Vanderah TW, et al. Remote ischemic conditioning preserves cognition and motor coordination in a mouse model of traumatic brain injury. J Trauma Acute Care Surg. 2017;83(6):1074–1081. PMID: 28609381 https://doi.org/10.1097/TA.0000000000001626

41. Pandit V, Khan M, Zakaria ER, Largent-Milnes TM, Hamidi M, O’Keeffe T, et al. Continuous remote ischemic conditioning attenuates cognitive and motor deficits from moderate traumatic brain injury. J Trauma Acute Care Surg. 2018;85(1):48–53. PMID: 29443855 https://doi.org/10.1097/TA.0000000000001835

42. Saber M, Rice AD, Christie I, Roberts RG, Knox KS, Nakaji P, et al. Remote ischemic conditioning reduced acute lung injury after traumatic brain injury in the mouse. Shock. 2021;55(2):256–267. PMID: 32769821 https://doi.org/10.1097/SHK.0000000000001618

43. Shah EJ, Gurdziel K, Ruden DM. Mammalian models of traumatic brain injury and a place for drosophila in TBI research. Front Neurosci. 2019;13:409. PMID: 31105519 https://doi.org/10.3389/fnins.2019.00409eCollection 2019.

44. Kim YH, Yoon DW, Kim JH, Lee JH, Lim CH. Effect of remote ischemic post-conditioning on systemic inflammatory response and survival rate in lipopolysaccharide-induced systemic inflammation model. J Inflamm (Lond). 2014;11:16. PMID: 24904237 https://doi.org/10.1186/14769255-11-16

45. Gonzalez NR, Hamilton R, Bilgin-Freiert A, Dusick J, Vespa P, Hu X, et al. Cerebral hemodynamic and metabolic effects of remote ischemic preconditioning in patients with subarachnoid hemorrhage. Acta Neurochir Suppl. 2013;115:193–198. PMID: 22890668 https://doi.org/10.1007/9783-7091-1192-5_36

46. Madathil SK, Evans HN, Saatman KE. Temporal and regional changes in IGF-1/IGF-1R signaling in the mouse brain after traumatic brain injury. J Neurotrauma. 2010;27(1):95–107. PMID: 19751099 https://doi.org/10.1089/neu.2009.1002

47. Kobeissy FH. (ed.). Brain Neurotrauma: Molecular, Neuropsychological, and Rehabilitation Aspects. Boca Raton (FL): CRC Press/Taylor&Francis; 2015.